Xylella fastidiosa, a new pathogenic threat for olive trees

La bacteria patógena Xylella fastidiosa es responsable de numerosas enfermedades tanto en plantas leñosas como herbáceas, debido a su amplio rango de hospedador. Un caso reciente es el olivo, cultivo principal en nuestro país, especie en peligro debido a que la subespecie pauca causa el desecamiento de brotes y ramas, pudiendo llegar a producir la muerte del árbol. La enfermedad es diseminada al resto del cultivo al ser transportada por un insecto que se alimenta de la savia bruta, conocido como Philaenus spumarius. Hasta la fecha no existe ningún método para eliminar a esta bacteria, por lo que las estrategias se basan en el control de la población del vector y en la prevención.

The patogenic bacteria Xylella fastidiosa, is responsible for numerous diseases in woody and herbaceous plants due to its wide host range. A recent case is the olive tree, which is the main crop in our country, and now a plant specie in danger because the subspecies pauca causes wilt in leaves and branches, resulting in the death of the tree. The disease is disseminated to the rest of the crop by being carried by an insect known as Philaenus spumarius, which feeds on raw sap. To date, there is no method to eliminate these bacteria, so the current strategies are based on vector population control and prevention.

Introducción

Si en cualquier conversación aparece el nombre de Xylella fastidiosa, casi nadie conocerá a esta bacteria. Por el contrario, si el tema se centra en el «ébola del olivo», muchas personas habrán oído hablar de esta enfermedad principalmente a través de la prensa, en la que casi todas las semanas suele publicarse un artículo encabezado por un título alarmante acerca del peligro que supone este patógeno.

Debido a la aparición durante los últimos meses de numerosas noticias sobre la detección de la bacteria en varias regiones, parece que es un problema emergente, pero lo curioso es que este microorganismo comenzó a ser estudiado en el siglo XIX. En 1880, un investigador llamado Pierce observó una enfermedad en viñedos, y en un principio pensó que estaba causada por factores abióticos, debido a que las hojas presentaban síntomas de marchitez muy parecidos a los daños causados por falta de agua. Investigaciones posteriores permitieron determinar que la enfermedad era causada en realidad por un agente biótico. En 1987, Wells definió a esta bacteria como Xylella fastidiosa debido a su complejidad a la hora de crecer en medios de cultivo, y la describió como una bacteria Gram negativa, que coloniza el xilema de plantas y que está relacionada con las especies del género Xanthomonas. Actualmente esta enfermedad no tiene cura, y en Estados Unidos se invierte anualmente una importante suma de dinero para intentar disminuir los daños de esta enfermedad, fundamentalmente controlando la población del vector.

Estudios posteriores establecieron que este patógeno es también la causante de un gran número de enfermedades: clorosis variegada de cítricos, escaldado del ciruelo y enanismo de la alfalfa, entre otras.

X. fastidiosa coloniza los conductos del xilema, causando un bloqueo del transporte de agua, así como de nutrientes minerales. Por esta razón, los síntomas que causa este patógeno son muy parecidos a los producidos por estrés hídrico o déficit de minerales: quemaduras en hojas, marchitez, defoliación, clorosis o incluso enanismo. Estos signos suelen aparecer en primer lugar en algunas ramas, y posteriormente se extiende al resto de la cubierta del árbol.

Desde la aparición en 2013 del primer brote de X. fastidiosa subespecie pauca en olivo en Lecce (Italia), se han detectado nuevos focos tanto en Europa como en Sudamérica. El último caso de infección por X. fastidiosa se detectó el año pasado en las islas de Ibiza y Menorca, y se activó un plan de emergencia en esta zona para intentar erradicar la enfermedad. Hasta la fecha, no se ha detectado la bacteria en la península y se está aplicando un plan de prevención importante.

Características de Xylella fastidiosa

El nombre del género hace referencia a su localización en la madera, o en los tejidos vasculares de la planta, es decir, en el xilema. Por otro lado, el epíteto de la especie hace alusión a su difícil crecimiento.

Es una Gammaproteobacteria, perteneciente a la familia Xanthomonadaceae y se encuentra clasificada en la lista EPPO A1 de patógenos en cuarentena. Se caracteriza por ser mesófila, con un crecimiento óptimo entre los 25-28ºC. A temperaturas inferiores a 10ºC, o superiores a 34ºC, la supervivencia de la bacteria se ve limitada. Por esta razón, X. fastidiosa es prevalente en zonas donde los inviernos son más suaves.

X. fastidiosa es de lento crecimiento en placa, y se tarda en poder visualizar colonias de aproximadamente 1-1,5 mm de diámetro en torno a tres semanas en incubación a 28ºC. La morfología de las colonias es circular, y suelen presentar márgenes completos y una forma convexa. Como se mencionó al comienzo de este apartado, la bacteria requiere para su crecimiento medios específicos de cultivo, y los que se utilizan con mayor frecuencia son PD2, PWG y BCYE.

Al igual que cualquier patógeno, X.fastidiosa posee una serie de mecanismos de patogenicidad que le permiten sobrevivir y dispersarse sin ser afectada por los sistemas de defensa de la planta:

• Degradación de la pared celular y el tejido vascular de la planta para la adquisión nutrientes y su dispersión.
• Factores de señalización difusibles que modulan diferentes aspectos como la motilidad, la formación de biopelículas, así como mecanismos de virulencia.
• El quorum sensing de la bacteria regula la producción de factores de virulencia (toxinas, polisacáridos extracelulares, adhesinas y hemaglutininas).

Numerosas subespecies conllevan a un amplio rango de hospedador

X. fastidiosa posee un amplio rango de hospedador, afectando a más de 300 especies de plantas tanto herbáceas como leñosas. En la actualidad se han descrito y caracterizado tres subespecies, las cuales afectan de forma particular a un determinado número de plantas y poseen diferente origen geográfico. La subespecie fastidiosa proviene de Centroamérica, y afecta a viñas (Vitis vinifera) y melocotonero (Prunus dulcis), entre otros. La subespecie multiplex se originó en Norteamérica y ataca principalmente a plantas del género Quercus. En cambio, la subespecie pauca proviene de Sudamérica y afecta a olivos (Olea europea), cítricos (Citrus spp.) y plantas de café (Coffea spp.). Recientemente se han identificado mediante MLST (Multilocus sequence typing) dos nuevas variantes, subespecies Sandyi y Morus, que colonizan el xilema de adelfa (Nerium oleander) y especies pertenecientes al género Morus, respectivamente.

Es muy probable que en un futuro se identifiquen nuevas subespecies porque se ha demostrado en varios que es posible que aparezcan nuevas variantes a partir de la recombinación entre dos de las descritas anteriormente.

Triángulo de la enfermedad

En general para que se pueda desarrollar la enfermedad se necesita la co-ocurrencia de una serie de factores, como por ejemplo, susceptibilidad de la planta a la colonización del patógeno, así como que se den unas condiciones ambientales favorables, entre otros.

En cuanto al olivo (Olea europea), la planta hospedadora de interés, España posee a nivel mundial el mayor número de hectáreas de este tipo de cultivo y es el primer país productor de aceite de oliva, por lo que la infección por X. fastidiosa causaría graves pérdidas económicas en el sector. Los síntomas en el olivo son principalmente marchitez en las hojas y ramas, así como una desecación del tronco (Figura 1).

Como en el resto de microorganismos, las condiciones ambientales son fundamentales para el crecimiento de X. fastidiosa. En zonas donde en invierno se producen heladas, el riesgo es casi nulo por lo que este patógeno suele aparecer en zonas con clima tropical, templado o semiárido.

Todos los insectos que se alimentan del xilema son potenciales transmisores de la bacteria, pero por ahora solo se ha demostrado que Philaenus spumarius (de la familia de Aphrophoridae) es capaz de transferir al patógeno. Este vector se encuentra tanto en España como en otros países de la cuenca del Mediterráneo. La transmisión se caracteriza por ser persistente, y el vector es capaz de transferir X. fastidiosa a un olivo sano o enfermo, una hora después de haberse alimentado previamente de la savia bruta de un árbol enfermo. La bacteria en el interior de P. spumarius coloniza localmente la región del aparato bucal donde crece en forma de monocapa formando una biopelícula. Como la colonización de la bacteria en el insecto está limitada a dicha zona, el patógeno no se transmite a la progenie del vector, por lo que la dispersión se produce sólo durante el tiempo de vida del insecto.

En el momento en el que el vector portador de la enfermedad se alimente nuevamente, se producirá un ambiente turbulento debido al flujo, que será responsable de la pérdida de adherencia de X. fastidiosa al canal alimenticio del insecto, y la bacteria patógena será inoculada a los haces vasculares del olivo.

En resumen, el ciclo de la enfermedad (Figura 2) se inicia en los meses de mayo o junio, en los cuales el insecto pasa de las malas hierbas a la cubierta de un olivo enfermo, a partir del cual se alimentará y adquirirá la bacteria. El patógeno permanecerá en el aparato bucal del insecto multiplicándose, hasta el momento en el que el vector se alimente de otro árbol sano e inocule X. fastidiosa. Una vez que la bacteria colonia el xilema del árbol, se comenzarán a observar signos de marchitez en hojas y ramas jóvenes, y posteriormente se terminará extendiendo al resto de la cubierta del árbol. Cuando los síntomas revistan una mayor gravedad, es probable que el árbol termine muriendo.

Medidas de control

Como se menciona en la introducción, aún no se ha desarrollado un método capaz de eliminar a X. fastidiosa y además, las infecciones asintomáticas son muy frecuentes, y una vez detectada la bacteria, es muy complicada la erradicación.

El principal riesgo de entrada es el comercio y transporte de material vegetal infectado, y por esta razón, se están aplicando numerosos controles en las fronteras para evitar la introducción de plantas que porten esta enfermedad.

Además se ha establecido que se deben realizar prospecciones periódicas en viveros de producción y comercialización, así como en los campos donde se cultivan los principales vegetales hospedadores, denominadas como zonas de mayor riesgo fitosanitario.

La Unión Europea estableció en la legislación Decisión 2015/789/UE que en caso de detectar X. fastidiosa en una planta determinada, se deben seguir las siguientes órdenes: 1) No plantar en la zona infestada. 2) Eliminar las plantas en un radio de 100 m alrededor de las plantas infestadas. 3) Muestreo y análisis en un radio de 100 m cuando se aplica la estrategia de contención.

La estrategia de erradicación que se plantea en la legislación sólo es efectiva en el caso de que se actúe rápidamente, ya que esta labor es muy costosa, y es probable que cuando se detecte la enfermedad, las zonas vecinas ya estén contaminadas.

La acción más efectiva en lugares donde la enfermedad está presente es tomar medidas que permitan controlar la población de los insectos vectores ya sean métodos de tipo cultural o tratamientos químicos.

En la actualidad, no existen productos fitosanitarios para combatir a X. fastidiosa y se está trabajando intensamente en la identificación de posibles variedades de olivos tolerantes o resistentes a este patógeno. Mientras tanto, la prevención es la mejor estrategia a seguir, para evitar que el cultivo más importante de nuestro país sea colonizado por esta fastidiosa bacteria.

Para saber más

1. Perilla-Henao LM y Casteel CL, (2016). Vector-Borne Bacterial Plant Pathogens: Interactions with Hemipteran Insects and Plants. Front. Plant Sci. 7:1163. doi: 10.3389/fpls.2016.01163
2. Martelli GP, y otros (2016). The olive quick decline syndrome in south-east Italy: a threatening phytosanitary emergency. European Journal of Plant Pathology, 144(2), 235-243.
3. Azevedo JL y otros (2016). The diversity of citrus endophytic bacteria and their interactions with Xylella fastidiosa and host plants. Genetics and Molecular Biology, 39(4), 476- 491.
4. Branquart E y otros (2016). A prioritization process for invasive alien plant species incorporating the requirements of EU Regulation no. 1143/2014. EPPO Bulletin, 46(3), 603-617.
5. Janse JD y Obradovic A (2010). Xylella fastidiosa: its biology, diagnosis, control and risks. Journal of Plant Pathology, S35-S48.
6. Cornara D y otros (2016). Spittlebugs as vectors of Xylella fastidiosa in olive orchards in Italy. Journal of Pest Science, 1- 10.